编译：bioshepherd，编辑：十九、江舜尧。
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土壤微生物的生长、活动及其与环境的交互作用很大程度上控制着新输入碳和受保护的土壤有机碳的命运。它们在陆地生态系统碳循环中扮演者至关重要的角色。目前，微生物群落机构及其功能对土壤碳循环的研究还不充分，很大原因是微生物的群落动态和生理功能在土壤碳循环过程中无法很好得到充分体现。本文从经典的植物生活史策略出发，基于性状提出了微生物的“Y-A-S”生活史框架，有助于从微生物群落的角度理解土壤碳循环过程，并能够显著改善模型对土壤碳循环的模拟。
论文ID
原名：Defining trait-based microbial strategies with consequences for soil carbon cycling under climate change
译名：基于性状定义气候变化下与土壤碳循环相关的微生物策略
刊名：ISME
IF: 9.493
发表时间：2019年9月
通讯作者：Ashish A. Malik
通讯作者单位：美国加州大学欧文分校生态与进化生物学系
主要内容
最新研究表明，微生物生理学的知识对于预测土壤碳的变化以及改善气候变化的反馈可能是至关重要的。然而，预测微生物过程对生态系统的影响仍然是一个挑战。在此，研究者认为可以通过识别基于生物体表型特征（或者说性状）的微生物生活史策略，并在生态系统模型中引用这些策略来应对这一挑战。
环境变化下土壤碳循环的主要微生物特征是什么?微生物在土壤中的生长和生存受到多种性状的影响，这些性状决定了微生物对不同资源利用度和波动的非生物条件的响应。细胞维持活动(那些不产生生长的活动)包括产生胞外酶来降解和获取资源，生物分子修复机制，维持细胞完整性，渗透平衡，防御，对抗，细胞信号转导和运动。可以想象，在土壤中，微生物对维持活动的投入一般会很高，因为它们的资源分布极不均匀且在时间上是变化的，在极端的非生物条件下，例如极端的湿度、温度、pH值和盐度，会造成很大的胁迫。次优环境条件下的选择压力会导致相对于生长性状而言更大的细胞水平的生理分配以维持活动(图1)，从而影响土壤碳循环过程。
生活史策略代表了由于生理或进化的权衡而倾向于相互关联的一系列特征，不同的策略在不同的环境条件下具有倾向性。例如，为了获取资源而在降解酶的生产方面的代谢投资会降低细胞生长的效率。此外，胁迫耐受性状可以在资源获取和产量增长之间进行权衡。虽然某些胁迫耐受机制可能有附带的好处，但如果资源有限，它们通常必须以其他生理过程为代价。最终，微生物代谢投资和与生长产量、资源获取和胁迫耐受相关的性状之间的权衡决定了微生物过程对生态系统碳通量的贡献。因此，这些微生物性状的信息在将微生物过程与生态系统碳通量联系起来方面应该是有用的。
图 1 示意图代表细胞碳通量，包括解聚，底物吸收，同化，异化，生物质合成和非生长产生。
生态学中的生活史概念：r选择和K选择、“叶经济型谱”和Grime的竞争-胁迫-干扰(C-S-R)理论。
在微生物生态学中应用基于性状的生活史理论
在现有生态学理论的基础上，微生物生态学家提出了基于性状的微生物分类方法。他们提出的共营养-少营养连续统理论与动植物的r-和k -选择理论相似。这种分类主要是基于微生物的底物偏好、营养策略和生长速度，并已在各种环境背景下广泛应用。最近的几项研究还将C-S-R生活史策略应用于微生物系统。Ho等人根据活性、干扰恢复、底物利用模式和胁迫耐受将甲烷氧化细菌分为C-S-R生命策略。Krause等人后来将同样的框架推广到所有细菌上，同时强调需要更多的实验来验证微生物的策略及其潜在性状。Wood等人证明了微生物C-S-R分类的合理性，该分类从预测功能数据集中获得的不同性状，目的是评估镉和根际对微生物群落聚集的影响。
虽然生活史的一般理论很有吸引力，但C-S-R策略不一定能清楚地反映微生物系统。在C-S-R框架中，Grime基于扰动强度和胁迫梯度定义了栖息地，包括多种非生物和资源因素。这些梯度被认为是为C、S或R策略选择的，这些策略由植物性状定义，包括形态学、生长形态、相对生长率、叶片寿命、物候学和种子产量。虽然某些微生物的性状，如生长速度、生物量周转和休眠可能与植物的性状类似，但将植物理论应用于异养微生物可能具有挑战性。一个主要的区别因素仍然是异养微生物对外部碳源和能量的依赖，这些外部的碳源和能量驱动不同的细胞分配，并导致性状上的权衡。这使得周围环境中资源的数量和质量成为影响物种分布的一个关键因素。此外，微生物遇到和应对干扰和胁迫的方式可能无法完全区分。因此，目前还不清楚基于植物的C-S-R策略是如何从潜在的微生物性状中产生的。
值得注意的是，Grime提出一些有用的性状映射真菌菌丝的C-S-R策略：快速增长和可溶性碳水化合物适用于干扰型策略者；密集的菌丝体和根状菌生产适用于竞争策略者；增长缓慢，持续的菌丝体生成和低孢子生产适用于胁迫耐受策略者。这表明C-S-R框架可能在真菌菌丝体中有用。此外，考虑到微生物的代谢多样性以及它们在极端环境中生存的能力，即胁迫强度大又经常受到干扰，还不清楚需要什么样的维度来充分描述微生物的生活史策略。像C-S-R生活史三角形这样的框架是推进基于性状的微生物生态学的一个良好开端，增加性状维度可能有助于更好地预测物种分布。
在此，作者提出了一个修正的微生物生活史理论，该理论建立在Wood等人的工作之上。他们的框架证明微生物C-S-R分类基于预测的基因组性状。竞争者策略的特点是专注于抗生素的生产和通过载铁蛋白和膜转运体获得资源。胁迫耐受者的性状与维持细胞完整性的损伤、修复和维护有关。干扰型微生物性状则是投资于快速生长。Wood等人还定义了与觅食相关的第四组性状，如趋化性和鞭毛的产生。作者修订后的框架强调了三种策略，有点类似于Wood等人的C-S-R版本，但重新归类为三种主要的微生物生活史策略：高产(Y)、资源获取(A)和胁迫耐受(S)，或沿环境变化的两个主要轴的Y-A- S:资源和非生物胁迫(图2a)。
高产策略
作者将产量定义为每单位资源消耗所产生的微生物量，通常以碳利用效率来衡量。高产量策略者通过投资于中心代谢和相关的同化途径，如氨基酸、核苷酸和脂肪酸的合成，利用这些前体化合物构建细胞成分，从而最大限度地提高分配给生物合成过程的资源利用率。由于没有资源限制和胁迫，预期将有利于高产战略(图2b)。虽然与植物的杂草型策略平行，但Y策略并不是由生长速率来定义的，而是由单位时间内微生物量的变化。原位生长速率不是一个连贯的策略，而是一个复杂的属性，它既取决于生长速率，又取决于资源获取率。事实上，有证据表明，根据系统的不同，生长速率和产量可能是负相关关系，也可能是正相关关系。
在Y策略中，生长速率和产量也可能存在差异，以不同的生长速率获得高产量。尽管原位生长速率是一个属性，但最大的潜在生长速率(µmax)是一个基因编码的性状，在个体类群中可能不同。有证据表明，快速生长、低产量策略的特点是代谢增强、细胞体积大、核糖体产量高、最高生长速率高。然而，在个体、种群和群落层面上，生长率与产量之间的权衡强度有些不一致。总的来说，作者认为高产是一种连贯的、基于性状的策略，而高生长率是任何策略与适当的环境条件相结合的结果。
资源获取策略
研究者以资源获取策略代替植物竞争策略，因为微生物的竞争主要是在资源上。事实上，人们也可以认为这对植物来说是正确的。在土壤中,微生物产生的胞外酶来分解复杂的资源(表1)。因此，由异养微生物资源获取取决于吸收解聚的基质使用各种膜转运蛋白(表1)，胞外酶生产的投资水平通常反映局域环境的基质状态(质量和数量)。Wood等人的觅食性状很容易被作者的资源获取策略所吸收。然而，与Wood等人提出的在资源丰富的环境(如根际)中对资源获取性状的投资更高的假设相反，作者认为这种策略将在低资源条件下占优势，在这种条件下，微生物将被选择以牺牲生长产量为代价来增加资源获取。生物也可能有这样的获取策略，要么吸收最优或解聚最优或两者的结合。
胁迫耐受策略
作者采用Grime的胁迫耐受策略，几乎不做任何修改，因为它能很好地适应植物和微生物。土壤微生物经历了各种各样的胁迫，这些胁迫改变了它们的理化环境，它们通过生理和进化机制对这些胁迫作出响应。胁迫耐受的具体性状取决于微生物群落所经历的非生物胁迫的种类。不管胁迫的表现形式，某些表型表达的全球模式是共同的，包括σ因子或分子伴侣旨在减少或减轻生物分子损伤(表1)，在高酸度和盐度等情况下，微生物采用各种策略改变细胞外膜结构和成分来维持细胞的完整性和渗透平衡的。在干旱情况下，胁迫耐受策略涉及生产渗透剂，如海藻糖和甜菜碱或合成胞外聚合物(EPS)物质-最常见的就是聚合糖，保护细胞免受干燥(表1)。因此，微生物暴露于不好的非生物条件将拥有与胁迫耐受相关的性状，这些性状以其他性状为代价。
表1 Y-A-S策略、基本特征和提取特征信息的工具
在变化环境下的策略
在资源配置上的权衡应该会阻碍微生物在多种Y-A-S策略上出色表现。在因资源状况和非生物条件的空间或时间变化而产生的不同环境条件下，应采取不同的策略(图2b)。例如，干旱应该选择S-策略，增加对渗透剂生产的投资，以维持细胞的渗透。渗透剂的生产非常耗能，并且降低了生长产量。在聚合资源(如多糖)高度可用但简单资源(如单糖、氨基酸)较少的环境中，通过对胞外酶机器的投资，解聚优化的A-策略者应在竞争中胜过Y-策略者。因此，非生物胁迫或资源限制应该根据Y策略进行选择，因为需要对昂贵的资源获取或胁迫耐受机制进行投资。因此，A-策略者可以催化聚合物分解，进而导致土壤碳损失，而Y -策略者可以将单体底物转化为微生物残留物，从而有助于有机质的稳定。这些例子说明了生活史权衡如何对土壤碳动态产生影响。
图2 a: 微生物Y-A-S生命史策略的概念图，高产量（Y）：由于减少了对胁迫耐受能力和资源获取的投资，从而使生长效率最大化。资源获取（A）：对细胞资源吸收能力的偏好投资；胁迫耐受（S）：对胁迫耐受能力的偏好投资；b：在特定处理组合下假想的策略倾向，微生物的三维Y-A-S三角形排列在组合上。
测量和检验Y-A-S策略的方法
在群落水平上，性状整合了系统发育无差别种群之间的权衡。空间竞争、优先效应和其他群落层面的过程也会影响种群结构和过程。群落聚集测量具有预测驱动生态系统通量的微生物过程的潜力。然而，这种通过单个分类单元性状的简单累加得到的聚合性状可能不能反映实际的过程速率。直接使用生理分析来量化表型性状有助于克服这一问题。
量化性状的组学和生理学技术
在组学数据集中提取生长效率具有挑战性，因为作者仍然不了解它的遗传决定因素。然而，有定量方法来估计生长产量及其组成部分(表1)。方法包括测量生物量替代指标和呼吸损失的变化，或跟踪细胞组分中的示踪剂(通常是稳定的同位素)。产量通常用投入生物量的碳与通过呼吸作用损失的碳的比例来衡量。然而，最近的研究强调，生长产量实际上是与细胞维持、蛋白质合成和输出、细胞化学计量学、电子传递链和呼吸通路相关的多种潜在性状的一种突发和动态的属性。
这种复杂性给在组学数据集中提取生长产量性状信息带来了挑战。尽管如此，一些与中心碳代谢和相关的同化途径相关的基因/转录组/蛋白质已被发现与高产(Y)策略相关。例如，核糖体蛋白合成、氨基酸合成、核苷酸和脂肪酸代谢等途径的标志物可能与生长有关，但不一定是有效的生理学指标。同样地，当对生物量进行校正时，细胞内代谢组学中生物源氨基酸和核苷酸的丰度增加可能提供了细胞生长产量的指示。与酶生产相关的呼吸增加(A策略)或维持细胞完整性(S策略)应直接和消极地影响测定的生长产量。基于替代电子受体的代谢途径通常是极端环境的一个性状，可能导致低生长产量。
利用组学和生化技术对种群和群落水平上的资源获取性状进行了估计(表1)。胞外酶测定法对微生物酶活性和降解各种复杂底物的潜力进行了估计。编码这些酶的基因和转录组也可以在组学数据集预测。此外，碳水化合物活性酶(CAZy)数据库中基因与微生物底物降解和资源获取潜力的联系也越来越受到关注。CAZy数据库包括合成和分解复杂碳水化合物和聚合糖的酶的编码基因。例如，糖苷水解酶(GH)参与植物细胞壁的降解，并作用于碳水化合物或碳水化合物与非碳水化合物之间的糖苷键。在资源利用率较低的土壤中，糖苷水解酶基因的多样性和丰富性较强，可能导致酶活性的提高。一旦复杂的聚合物降解成更简单的分子，它们就会被转运蛋白占用(图1)。各种各样的转运蛋白，特别是ATP结合盒转运蛋白(ABC转运蛋白)，也可以在组学数据集中预测其底物特异性的差异。与根有关的微生物中，大量的底物使细胞减少对胞外酶生产的投资，并增加其生长产量，因此对吸收转运体的投资更大。
可以从广泛使用的组学工具中提取σ因子，分子伴侣或特定生理适应性形式的胁迫耐受性状。例如，通过密集的土地利用处理，在土壤群落中观察到伴侣分子的频率和多样性增加，这表明在这种退化的土壤中细胞对生物分子修复的需求。可以使用质谱工具如LC-MS和FT-ICRMS对响应环境刺激而合成的一些低分子量代谢物（例如海藻糖作为干旱胁迫下的渗透物）进行定量化测定。干旱胁迫下，群落有希望的遗传指标包括海藻糖，甘氨酸甜菜碱，胆碱和四氢嘧啶等渗透剂合成的基因，以及有助于形成“海绵”以将水保留在细胞膜中的细胞外聚合物质（EPS）和荚膜合成的基因。
Y-A-S性状的权衡对碳循环的影响
作者认为，微生物代谢投资以及关键性状之间的权衡决定了微生物过程对生态系统水平碳通量的贡献。这些性状将与非生物因素相互作用，例如微生物残体的化学性质，矿物质组成和聚集体结构，以确定土壤中长期有机质的存储。微生物的生理响应及其对生长产量的影响可以通过两种主要机制影响碳平衡。一方面，微生物生物量被认为对有机质的积累有重要贡献，因此对土壤有机质的产生也有重要作用。另一方面，微生物生物量和细胞胞外酶促进植物凋落物和土壤有机质的降解。在Y-A-S框架下，对增长和生物量生产投入更多的Y策略者将有助于微生物残体的形成，这些残体可通过有机-矿物相互作用或聚集来稳定。相反，A策略者通过对细胞胞外酶生产的投资来促进分解,进而造成碳损失。A策略者的选择也可能在有机质含量较低的环境下进行，这会刺激酶的产生来开采资源。S策略者对碳的影响可能取决于所产生的应激化合物的类型，与诸如渗透剂之类的简单化合物相比，更复杂的化合物（如EPS）对碳储存的贡献更大。通过将投资从增长中转移出去，S策略者还可以减少土壤碳的积累。因此，微生物生理活动对气候变化的响应及其对土壤碳循环的影响可以通过评估微生物Y-A-S生命史策略的变化来确定。
图3 基于性状的框架概要，该框架将微生物生活史策略纳入DEMENT模型，以预测环境变化下的群落响应及其对生态系统的后果（改自Allison & Goulden，2017）。
建立Y-A-S策略的模型预测碳通量
对于预测生态系统对环境变化的响应的模型而言，表征微生物多样性一直是一个巨大的挑战。分类学信息在缺乏关于群落中存在的分类单元功能特征的信息的情况下，预测生态系统过程方面的实用性有限。其原因可能是功能冗余，休眠，表型可塑性等，以及跨时空分布的微生物特征的复杂性。因此，关注微生物种群与环境之间相互作用产生的生活史策略应有助于更好地将微生物生态与生态系统库和通量联系起来。以前，功能组已被纳入生态系统模型[如微生物-矿物碳稳定化（MIMICS）模型]中，以预测土壤有机质分解和稳定性的生物地球化学响应。在这个模型中，富营养型和贫营养型功能群分别代表了快速增长的低产量和缓慢增长的高产量策略者。但是，获取复杂资源和对非生物应激源的耐受性状很难纳入到富营养-贫营养二分法中。为了更好地捕捉土壤微生物种群的代谢灵活性，MIMICS可以增加胁迫耐受性和资源获取性状，并代表这些维持性状与现有不同生长策略之间的权衡。增加第三维可以帮助达到代表微生物种群代谢多样性所需的复杂性水平。基于微生物Y-A-S策略的性状的建模框架有望在各种空间尺度的系统水平过程的模拟中代表微生物特征。关键性状权衡的基础细胞机制可以纳入微生物功能模型（如MIMICS），以揭示这些权衡如何构成微生物群落及其碳循环功能。可以通过将Y，A和S功能群纳入模型来实现这一进步。或者，可能不需要明确的微生物表示即可准确地对生态系统功能进行建模。在更大的尺度上，微生物群落组成和生理活动可能是对资源和非生物条件变化的反应，而不是过程的独立驱动力。为此，作者建议在生态系统模型中增长产量可以是一个主要的响应特征，该模型整合了包含种群的群落生理过程。代表整个类群性状连续变化的模型也是基于Y-A-S框架预测生物地球化学过程的有前途的工具。例如，DEMENT是一种基于性状的局部尺度模型，可模拟凋落物分解和各种微生物群落对土壤碳的转化。该模型利用Y策略和A策略性状之间的关系作为预测微生物群落和碳循环过程将如何响应未来环境变化的机制基础（图3）。该模型的产量是多种因素的函数，包括底物类型和化学计量，酶产生速率，吸收投资和温度。DEMENT的最新版本还包括干旱胁迫耐受性的简单表示。在结合了组学或其他数据源中得出的个体分类的性状权衡之后，在模拟环境条件下，DEMENT预测了群落的反应和碳循环的后果。模型输出可通过群落水平的原位性状分布或有机质分解速率等生态系统过程进行验证（图3）。
结论
应用基于性状的概念来预测驱动全球生物地球化学循环的微生物机制的研究愈发引人关注。通过采用植物生态学中的几种理论，作者根据与机体适应性相关的关键性状定义了微生物高产，资源获取和胁迫耐受性策略。Y-A-S框架是组织微生物生活史策略的一种可测试的替代方法。增长产量，资源获取和胁迫耐受性策略包含许多调节微生物群落功能并出现在微生物显式模型中的关键特征。因此，作者设想Y-A-S框架将为驱动土壤碳通量的机理提供新的经验和模型研究。并预期这些方法将改善人们对人为影响下微生物面临的生理限制的理解。通过将种群水平的响应性状与群落和生态系统过程联系起来，Y-A-S生活史理论可以提高对土壤碳对未来气候变化的响应的预测。